Soil organic matter attenuates the efficacy of flavonoid-based plant-microbe communication

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Del Valle I, Webster TM, Cheng HY, Thies JE, Kessler A, Miller MK, Ball ZT, MacKenzie KR, Masiello CA, Silberg JJ, Lehmann J.

Sci Adv. 2020 Jan 29;6(5):eaax8254.

doi: 10.1126/sciadv.aax8254. PMID: 32064339; PMCID: PMC6989149.

Soil organic matter attenuates the efficacy of flavonoid-based plant-microbe communication
Dissolved organic carbon in soils can repress flavonoid bioavailability and disrupt plant nodulation.

 植物と微生物のコミュニケーションは、広範囲の化学的シグナル分子の交換に依存しており、植物の成長のほぼすべての側面に影響を与えている。特に、低分子量の植物二次代謝物であるフラボノイドは、様々な構造を持っており、植物と微生物の相互作用を媒介することで、植物の成長を促進したり、抑制したりする役割を果たす。フラボノイドは、植物と窒素固定細菌との間の相互作用や、植物と菌根菌との間の相互作用など、栄養の取り込みを促進する共生関係の中心的な役割を果たす。これらのシグナルは、有益な根圏群集を強化する上で重要な役割を果たしており、窒素固定性のない作物における共生関係の発展に役立つ可能性がある。また、植物は害虫に反応してフラボノイドの産生を調節しており、これらの化合物は抗菌活性を示すことで根の病原体に対する防御に関与している。このような化学シグナルの伝達を制御することで、病原体管理技術に応用できる可能性がある。フラボノイドは、ほとんどすべての生物学的相互作用の結果に影響を与える化学情報のエンコーダーと考えられており、その結果、群集の動態や栄養循環などの大規模な生態学的プロセスを根底から支え、調節していると考えられている。

 フラボノイドの生分解の重要性は十分に確立されているが、土壌を介したシグナル伝達の効率に及ぼす生物環境パラメータの影響を考慮した研究はほとんどない。土壌の特性は大きく変化し、栄養素、金属、汚染物質を含む多くの化学物質の利用可能性に影響を与える。土壌中の有機炭素(organic carbon: OC)レベルは、特に重要である一つの非生物学的土壌特性である。植物リターや有機質肥料(木材、堆肥、熱分解した OC など)の添加を含む土壌管理戦略は、土壌中の OC 含有量に大きな影響を与える可能性がある。OC 含有量が多いほど植物の生産性や共生生物の相互作用が向上すると考えられているが、OC が植物-微生物シグナルのバイオアベイラビリティーに直接影響を与えるかどうかは不明である。OC と土壌マトリックスがシグナルの利用可能性に生物学的に影響を与えるメカニズムとしては、粒子状 OC (particulate OC: POC) への吸着や溶解 OC (dissolved OC: DOC) との反応が考えられるが、植物-微生物のシグナル伝達を修飾する役割を果たしている可能性がある。様々なフラボノイドが異なる化学的性質と機能性官能基を持っている。POCやDOCとの相互作用が植物-微生物シグナル伝達の変化を支配するかどうかについては、直接的な証拠は得られていない。

 同様に、フラボノイドの化学構造の変化が環境中のシグナルの半減期にどのように影響するかについてもほとんど知られていない。土壌中でのフラボノイドの持続性を調査した研究では、幅広い寿命が報告されている。例えば、phenylchromenone骨格上に層状に配置された官能基の共役と数が異なるフラボノイドであるnaringeninとformononetinの生分解の違いは、一日単位の時間スケールで観察されている。他の研究では、フラボノイドが季節を通じて土壌中に持続することが観察されている。しかし、これらの研究はいずれもシグナル消失のメカニズムを明らかにしておらず、フラボノイドの持続性の予測モデルを開発することは困難である。フラボノイド間の構造の違いが土壌中のOCとの相互作用にどのように影響するかを調査する試みは、これまで行われていなかった。

 本研究では、3つの密接に関連したフラボノイド(naringenin、quercetin、luteolin)を用いて、フラボノイドシグナル伝達分子のバイオアベイラビリティーに対する土壌のOC含有量と有機物の補正の影響を試験した。化学的検出性はバイオアベイラビリティーと同等ではないかもしれないので、我々は、高速液体クロマトグラフィーで測定されたフラボノイド濃度と微生物バイオセンサーで測定されたものを比較しました。これらのツールを用いて、吸着反応や生物反応によるシグナルロスを評価した。土壌中のOC含量が高いと、フラボノイドシグナルが最大 70%抑制されることを示した。シグナル伝達の最大63%の抑制は、フラボノイドのPOCへの吸着を介してではなく、DOCとフラボノイドの間で起こっていた。また、水酸基を3つ持つフラボノイド(naringenin)と4つ持つフラボノイド(luteolin)を評価した場合、DOCはシグナルを有意に減少させるが、水酸基を5つ持つフラボノイド(quercetin)ではシグナルを減少させないことを明らかにした。さらに、Medicago sativaEnsifer melilotiの共生モデルの根粒形成に対するフラボノイドシグナル変調の効果を定量化したところ、OCが遮断すると根粒形成が75%減少することがわかった。以上の結果より、植物と微生物の相互作用を評価する際に土壌化学的な考慮が必要であることが明らかになった。

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