Cooperation, Competition, and Specialized Metabolism in a Simplified Root Nodule Microbiome

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Hansen BL, Pessotti RC, Fischer MS, Collins A, El-Hifnawi L, Liu MD, Traxler MF.

mBio. 2020 Aug 25;11(4):e01917-20.

doi: 10.1128/mBio.01917-20. PMID: 32843548; PMCID: PMC7448283.

Cooperation, Competition, and Specialized Metabolism in a Simplified Root Nodule Microbiome | mBio
Microbiomes associated with various plant structures often contain members with the potential to make specialized metabolites, e.g., molecules with antibacteria...

 植物は、根、茎、葉、花に関連した異なる微生物群集を有している。これらの微生物群集は、成長の向上、干ばつ耐性、耐病性など、有益な様々な方法で宿主の表現型に影響を与えることができる。これらの微生物叢の内容は、偶発性(すなわち、菌株の到着順序)、微生物の種間相互作用、および有益な特性を持つ微生物を選択する可能性のある植物自身から滲出する栄養素やその他の化合物の組み合わせによって形成されると考えられている。抗菌活性、シデロフォア活性を持つ分子など、微生物が産生する特殊な代謝物は、植物の微生物叢を形成する役割を果たしているとの仮説が立てられている。例えば特殊な代謝物は、植物微生物叢のメンバー間の相互作用に影響を与える可能性があり、病原体の侵入からの保護のメカニズムである可能性がある。このように、植物微生物の特殊な代謝を農業に活用し、新規化合物を発見することに関心が集まっている。

 これまでに複数の報告があり、植物微生物の中には新規な特殊代謝物の供給源となる可能性の高いメンバーが含まれていることがin vitroで示されているが、in plantaでの微生物の特殊代謝を調べた研究は比較的少ない。PseudomonasRhizobialesでは例外的に遺伝学的手法を用いて、特殊な代謝物による真菌病原体の抑制効果や、微生物と宿主植物のコミュニケーションを仲介する効果が実証されている。化学的な観点から見ると、in planta における特殊化した代謝に関する我々の知見ははるかに限られており、in plantaでの抗菌薬の検出を実証した報告は数件しかない。このように、特殊な代謝は植物微生物叢に広く見られるが、これらの分子がいつ、どこで、どのようにin planta で産生されるのか、また、これらの微生物群集内でどのような影響を与えるのかについては、多くの疑問が残っている。

 マメ科植物が微生物の観点から注目すべきなのは、マメ科植物がRhizobialesおよびBurkholderialesの細菌共生体との親密な関係を通じて、根粒と呼ばれる特殊な窒素固定器官を形成しているからである。マメ科植物による生物学的な窒素固定は地球規模の窒素循環において重要な役割を果たしており、地球規模での年間の窒素固定量は39~70Ggと推定されている。窒素固定の農業的・生態学的重要性から、この植物-微生物共生の研究は数十年前から精力的に行われてきた。その結果、この共生を支える遺伝子、化学シグナル、分子機構については多くのことが知られている。根粒は伝統的に2つのメンバーを用いて研究されてきたが、最近になって、根の根粒には付属の微生物叢が宿っていることが明らかになってきた。Xiaoらは、Medicago sativaの異なる根圏コンパートメント(すなわち、根圏、根内圏、根粒)では、微生物の多様性が連続的に制限されており、根粒が最も単純な群集を含んでいることを発見した。

 いくつかのin vitroでの証拠は、根粒微生物叢のメンバーが特殊な代謝物の豊富な供給源である可能性を示唆している。例えば、Phaseolus vulgaris(インゲンマメ)の根粒から分離されたRhizobium sp.由来の新規抗生物質であるphazolicinが以前に報告されている。さらに、M. sativaの根粒から分離されたMicromonosporaPaenibacillus sp.は、一般的な植物病原体に対してin vitroで抗真菌活性を示した。根粒微生物叢は比較的単純であるため、根粒は微生物間の相互作用や特殊な代謝物の生態学的役割をin situで研究するための魅力的なシステムとなっている。このような観点から、私たちは、(i)圃場で栽培された植物に由来し、(ii)実験的に操作が容易で、(iii)化学的なレベルでのシステムの解明が可能な、扱いやすい根粒微生物叢システムの開発を目指した。

 圃場で栽培されたM. sativaの根粒から得られた菌体から始めて、ノトバイオート根粒を連続的に通過させることで、Brevibacillus brevis, Paenibacillus sp., Pantoea agglomerans, and Pseudomonas sp.の4つのメンバーからなる簡略化された付属菌体群集が得られた。この共同体のいくつかのメンバーは、in plantaで明確な協力関係を示したが、他のメンバーは拮抗的であり、他のパートナー間の協力関係を混乱させることが可能であった。マトリックス支援レーザー脱離イオン化イメージング質量分析法を用いて、個々の分類群に関連する代謝物がユニークな分布を示していることを発見した。最後に、B. brevisin plantaで産生する2つの分子ファミリーを、抗菌性tyrocidineと、我々がbritacidinと呼んでいる新規のgramicidin型分子を同定した。これらの結果から、マメ科植物の根粒では、窒素固定に加えて、抗菌物質の産生も活発に行われている可能性が高いことが明らかになった。

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