Plant Hosts Modify Belowground Microbial Community Response to Extreme Drought

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Veach AM, Chen H, Yang ZK, Labbe AD, Engle NL, Tschaplinski TJ, Schadt CW, Cregger MA.

mSystems. 2020 Jun 30;5(3):e00092-20.

doi: 10.1128/mSystems.00092-20. PMID: 32606021; PMCID: PMC7329318.

Plant Hosts Modify Belowground Microbial Community Response to Extreme Drought | mSystems
Climate change causes significant alterations in precipitation and temperature regimes that are predicted to become more extreme throughout the next century. Mi...

 地球規模の気候変動は、降水量と気温に大きな変化をもたらしており、次の世紀にはより極端になり、世界中のより大きな地域で発生すると予測されている。気候変動によって引き起こされる干ばつストレスの増大は植物の生存に悪影響を及ぼし、光合成による CO2 固定の抑制と代謝障害により、生長の大幅な低下と、しばしば植物の死につながる。このような生物学的ストレスのため、将来の予測では、農業作物とバイオエネルギー作物の両方が、低緯度地域では水不足のために生産性が低下することが示されている。

 植物は、多様な古細菌、細菌、真菌類の群集と共存している。植物の健康は、微生物パートナーの機能と関連している。植物の宿主は、その相互利益のある可能性の高い周囲の土壌微生物群集の選択に影響を与える。これらの関係により、植物宿主やその微生物群に影響を与える環境ストレス要因は、他のパートナーに影響を与える可能性が高い。干ばつストレスは、植物の宿主の生産性、成長、生理に影響を与えると同時に、宿主に関連する微生物叢を変化させる。水ストレスの長期化は、根圏や根の中の既知の干ばつ耐性微生物、例えば ActinobacteriaChloroflexiFirmicutes を選択し、微生物ネットワーク、特に細菌を再構築し、不安定化させる可能性がある。さらに、菌根群を外生菌根菌からアーバスキュラー菌根菌に切り替えることや、Cenococcum geophilumのような特定の干ばつに強い外生菌根菌種の優勢化も起こり、植物の水利用量の減少に対する抵抗力に影響を与える可能性がある。しかし、実験的な干ばつ操作では、植物の宿主代謝と微生物叢の両方の回復のダイナミックスを考慮することなく、1 つの大規模な干ばつイベントや複数の干ばつ/湿潤イベントを対象とすることが多い。

 Populusは木質多年生植物であり、植物と微生物の相互作用研究のモデル生物として、またバイオエネルギー作物への応用のために使用されている。これまでの研究では、Populusの遺伝子型や種の間、植物組織やコンパートメント間、生物学的ストレスへの応答について、微生物叢が選択されていることが実証されている。Timmらは、Populus deltoides (Eastern Cottonwood) の根圏細菌α多様性は、干ばつストレス下では減少するが、root endosphere (根組織内の微生物群集)の多様性は増加することを発見した。さらに、いくつかの “コア “操作分類単位(OTU)は根の中の植物代謝物(アミノ酸や芳香族など)と相関しており、植物の生理学的状態と水ストレス時の地下微生物群集の生態系との関連性を示唆している。このような反応は、この特定の植物の宿主にとって注目すべきものである。Populusの種や遺伝子型は干ばつ耐性の多様性を示し、実際に干ばつ感受性を示している可能性がある。この感受性は、代謝維持のための高い水需要によるバイオマスの減少によって示され、特に工業用に使用される生産性の高い遺伝子型に顕著である。しかし、他の宿主-微生物叢研究では、様々な植物の宿主内での低い干ばつ耐性は、有益な微生物の共生と関連付けによって改善され、それによって生物学的ストレスに対する宿主の耐性が強化される可能性があることが示されている。

 本研究では、実験的に行った極端な干ばつと、その後の湿潤・回復期間(連続灌漑)が、モデルとなる多年草種であるBlack Cottonwood(Populus trichocarpa)の宿主生理にどのような影響を与えるかを、地下の細菌・古細菌・真菌群集を対象とした分析と併せて、根組織のメタボロミクスプロファイリングを用いて検証した。さらに、鉢植えのP. trichocarpa の根組織内の干ばつ、再湿、回復に対する微生物群集分類群の反応を、植物を植えていないバルク土壌群集と比較して調べた。本研究の目的は、(i) 水ストレス時にP. trichococarpaがどのように生理学的に反応し、同時に細菌・古細菌・真菌類の地下微生物群集と相互作用し、調節するのか、(ii) P. trichocarpaと関連している場合に、根のエンドファイトと土壌微生物群集がどのように異なる反応を示し、極端な干ばつイベント(すなわち、葉の枯死を引き起こす低水位)の後に回復するのかを理解することである。我々は、(i) P. trichococarpa は地下でのアミノ酸生産に投資して水不足時の細胞損傷や環境ストレスに応答する代謝物(例えば、プロリン誘導体)を減少させ、(植物のないバルク土壌と比較して)水ストレスに対する微生物の感受性を低下させ、この効果は細菌/古細菌よりも真菌の方が強いだろうということ、また(ii)P. trichocarpaに直接関係する根圏微生物叢は、根の二次代謝(すなわち、アミノ酸産生)の特定の代謝変化に応答して、周囲の土壌のものと比較して、大きくシフトするだろうということを、仮説とした。

 干ばつストレスは微生物の活動に悪影響を与えるが、ストレス応答の大きさは地下の多様な相互作用に依存している可能性が高い。Populus trichocarpaと植物を植えていないバルク土壌を長時間の干ばつ(12 日後の重量水分量 [gravimetric water content: GWC] は約 0.03%未満)、再湿潤、12日間の回復期間に曝露し、植物の存在が水ストレスに対する土壌微生物叢の安定性を媒介する効果を評価した。植物のメタボローム解析の結果、干ばつに曝露された場合、回復に関わらず、C と N の代謝経路(アミノ酸、脂肪酸、フェノール性配糖体)への宿主の投資が増加することが示された。いくつかの代謝産物は、根関連微生物のα多様性と正の相関を示したが、土壌微生物群集のα多様性とは相関しなかった。土壌細菌群集の組成は、灌漑された対照群と比較して、P. trichococarpa の存在と干ばつによって変化したが、土壌真菌群集の組成は植物の存在によってのみ変化した。しかし,根の真菌群集は干ばつによって強くシフトしたが,根の細菌群集はそれほど変化しなかった。水ストレスを受けた日和見的OTUの割合(干ばつ時に濃縮された数)は,バルク土壌では乾燥期終了時に高かった(約11%)が,植物が存在する土壌では時間の経過とともに減少した。根の真菌類については、日和見性のOTUは干ばつ処理を行った土壌では比較的反応しなかったが(特に植栽土壌では0.5%以下)、回復期には高い値を示した(約17%の値)。これらのデータは、植物が極端な干ばつのシナリオの間、植物と微生物の緊密な連携を介して土壌と根に関連する微生物の干ばつ反応を調節していることを示しているが、極端な干ばつの後の軌跡は植物の生息地と微生物の機能グループによって異なることを示している。

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