Metatranscriptomic analysis of the bacterial symbiont Dactylopiibacterium carminicum from the carmine cochineal Dactylopius coccus (Hemiptera: Coccoidea: Dactylopiidae)

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Bustamante-Brito R, Vera-Ponce de León A, Rosenblueth M, Martínez-Romero JC, Martínez-Romero E.

Life (Basel). 2019 Jan 3;9(1):4.

doi: 10.3390/life9010004. PMID: 30609847; PMCID: PMC6463064.

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 カイガラムシはジュラ紀と三畳紀に進化して出現した可能性がある。ほとんどのカイガラムシの種は植物の樹液を摂取し、すべてではないが多くは植物の害虫とされている。他の無脊椎動物と同様に、カイガラムシは細菌共生体を収容する特殊な細胞をもつことができる。内共生体は宿主に大きく依存しており、減少したゲノムを持ち、昆虫にアミノ酸やビタミンを提供する。鱗翅目昆虫では、flavobacteria 内共生体はほとんどの場合ガンマプロテオバクテリアまれにWolbachia と共に存在する。

 コチニールカイガラムシ(Dactylopius coccus)は、Opuntia サボテンや他のいくつかのサボテンの樹液を餌とする鱗茎昆虫である。食品、繊維、化粧品、医薬品、美術工芸品などのカルミン色素の生産に利用されており、商業的価値がある。カルミン酸は捕食者に対する防御物質として機能する可能性がある。この赤色染料は、D. coccusが少なくとも1000年前に家畜化されて以来、長い間ヒスパニック以前の文化で使用されてきたが、ペルーで家畜化されたのかメキシコで家畜化されたのかはまだ議論の余地がある。カルミンは無害であると考えられているため使用され続けている。他の野生のDactylopiusもカルミン酸を産生するがその量と質は低下している。コチニールカイガラムシはサボテンの葉を餌にしており、糖類や一部のアミノ酸だけでなく、可溶性多糖類、タンパク質、ペプチド、さらにはRNAまでもが含まれている。多くの鱗翅目昆虫と同様に、コチニールカイガラムシは性的二型性を示す。雌には、卵、第1齢幼虫、第2齢幼虫、成虫の4つの発達段階がある。メスの成体の体長は4~6mm程度である。オスは6つの発達段階を持っている。最適な環境条件の下では、雌のサイクルは約3ヶ月である。

 特筆すべきことに、コチニールカイガラムシ Dactylopius は、他の鱗翅目昆虫のようなflavobacteria 内共生体やbacteriome(共生細菌を含む細胞からなる特別な器官)を持たない。代わりに、様々な真菌に加えて、ベータプロテオバクテリア Candidatus Dactylopiibacterium carminicumWolbachia 2株(wDacA、wDacB)、およびSpiroplasma などを保有している。散発的に発見された他の細菌は、宿主植物から獲得した一過性の腸内細菌である可能性がある。

 Dactylopiibacteriumは、家畜化されたD. coccus、野生種のDactylopius ceylonicusD. confususD. opuntiaeD. tomentosus、およびD. coccusD. opuntiaeの卵巣から検出された。D. coccus の雌雄や野生種 D. opuntiaeのメタゲノムからDactylopiibacterium のゲノムは明らかになった。Dactylopiibacteriumのゲノムは大きいため、最近になって獲得した共生体であると考えられている。Dactylopiibacteriumは単離されておらず、系統的にはベータプロテオバクテリア Rhodocyclalesに属し、イネ科の窒素固定エンドファイトであるAzoarcusと密接に関係している。窒素固定とニトロゲナーゼサブユニット nifH 遺伝子の発現が、Dactylopius spp.の血リンパと卵巣で検出されている。

 高炭素低窒素食であるアリ、シロアリ、カブトムシ、バエなどの昆虫では、腸内にも窒素固定細菌が存在している。Dactylopiibacteriumは、アミノ酸やビタミンを合成することもある。本研究では、コチニールの腸、卵巣、血球から得られたメタトランスクリプトームを報告し、宿主におけるDactylopiibacteriumの代謝機能について明らかにした。Dactylopiibacteriumが腸内よりも血球中に2倍以上存在し、卵巣では少ないことを推定した。少ないとはいえ、卵巣での転写産物は、この組織におけるDactylopiibacteriumの垂直伝播を支持する。Dactylopiibacteriumは、植物多糖類の分解と窒素固定によって炭素と窒素をコチニールカイガラムシに供給する可能性がある。ほとんどの昆虫では窒素固定菌は腸内に存在するが、コチニールカイガラムシでは血球中に存在し、窒素固定を通して宿主に必須アミノ酸やリボフラビンを供給している可能性が示された。

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